孕育了女巫与吸血鬼血脉的双胞胎即将诞生，却意外触发了远古的“灭绝协议”。
第三季中，戴安娜和马修试图在现代和过去之间建立桥梁。他们的双胞胎拥有毁天灭地的力量，这让守护者协会极度恐惧，联合了所有的吸血鬼部族和女巫集会围剿二人组。与此同时，马修体内的血瘾因为压力再次失控，他必须在失去理智前杀死自己的父亲，或者找到一种古老的血液净化仪式。戴安娜则必须回到1590年的伦敦，去寻找关于“生命之树”的最后一片缺失书页。本季将解开所有第一二季的伏笔。
这一季的制作预算明显增加了，特效场景比前两季宏大很多。虽然感情戏依然磨叽，但双胞胎带来的危机感让节奏快了不少。虽然原著党可能对结局改编有微词，但作为奇幻爱情剧，氛围感依然顶尖。
只有在夏日祭当晚点亮灯笼，才能看到逝去的亲人，但灯笼匠人却说：不要回头。
一名失意的退伍特工被重新征召，负责保护一位前往海外谈判的政要，却发现暗杀者来自自己曾经的部队。
对公司老板恨之入骨的女员工，因诅咒每当亲吻男人就会变成一只小狗，而唯一能帮她解除诅咒的，竟是她想咬的老板。
少年诺曼·贝茨和母亲诺玛买下一家路边旅馆，而旅馆地下的秘密比他的幻觉更可怕。
没有枪战和飞车，只有一张桌子两台录音机，军情六处的文职人员用文字游戏颠覆了东欧政局。
分手后的夏天，他们签了一份“不准复合”协议，结果整个城市都在帮他们复合。